Главная героиня сериала - агент по имени Пегги Картер. С окончанием войны для нее все изменилось. Во время войны она участвовала в опасных операциях, ей поручали ответственные задания, она работала с легендарным Капитаном Америка плечом к плечу. Но теперь Картер - офисный работник в С.Н.Р. В сериале "Агент Картер" в 1 серии с Пегги связывается Говард Старк, который скрывается от правосудия. Его обвиняют в шпионаже и измене родине, потому что он, якобы, продал свои разработки врагам США. Говард заверяет Пегги, что он невиновен и просит ее помочь ему это доказать. Теперь Пегги является двойным агентом. Она должна вести собственное расследование и доказать невиновность Говарда. Пегги придется работать в мужском коллективе, где все считают, что женщины неспособны на полевую работу и ответственные задания. девушка будет должна скрывать от своих коллег и друзей свою тайную миссию. Ее верным соратником становится Эдвин Джарвис - дворецкий мистера Старка. Первым делом Картер становятся поиски формулы нитрамина, которую изобрел Старк.
Пегги Картер ищет новую квартиру и между делом продолжает расследование, надеясь раскрыть личности тех, кто ограбил Говарда Старка, и узнать больше про таинственный Левиафан. Следующая зацепка — молочный фургон, на котором преступник сбежал с завода Роксон. Коллеги Пегги идут по тому же следу, но она всегда на шаг впереди. Вот только они все ближе подбираются к ней: у них есть фотографии блондинки из казино, да и свидетели все чаще упоминают некую женщину...
Пегги Картер обживается в новом жилище с весьма чопорной хозяйкой, ставящей мораль и благочестие превыше всего. К тому же она, кажется, наконец вышла на след водителя фургона, но тут ее расследование прерывается маленькой неприятностью: выяснив принадлежность автомобильного номера на месте взрыва, коллеги Пегги берут Эдвина Джарвиса под арест с намерением узнать что-нибудь о Старке. Эдвин не большой мастер терпеть допросы, и, кажется, вот-вот расколется — если только Пегги срочно не придумает, как спасти положение.
Говард Старк тайно возвращается в Соединенные Штаты. Он хочет вернуть одно из своих изобретений себе — ведь даже оставлять его в руках СНР слишком опасно. Но, разумеется, Говарду нельзя показываться, поэтому кражей займется Пегги. А он пока поживет у нее в квартире и поближе познакомится с новыми соседками, ведь некоторые из них — очень интересные личности.
На конфискованную печатную машинку приходит шифрованное сообщение. Пегги удается разгадать шифр: речь идет о сделке между Левиафаном и Говардом Старком. Обмен должен произойти в лесу Марьина горка, Беларусь. СНР немедленно отправляет туда отряд под началом Джека Томпсона — и Пегги, несмотря на все его протесты, летит с ними. На месте агентов уже ждут старые друзья Пегги — Дум-дум Дуган и остальные члены Ревущей команды, вместе с которыми Пегги прошла всю войну плечом к плечу. Дуган не верит в причастность Старка к сделке — и, в таком случае, отряд направляется прямо в ловушку. Что ж, этим ребятам к ловушкам не привыкать.
Агент Картер убеждена, что Говарда Старка подставила и обокрала девушка-шпионка, выпускница той школы агентов, которую Пегги нашла в Беларуси. Шеф Дули предлагает ей, раз уж она так уверена, самой проверить эту гипотезу. Но только окрыленная Пегги приступает к расследованию своей версии, агент Суза, наконец, заканчивает расследование своей и выясняет, что блондинкой в клубе — а значит, наверняка, и шпионкой — была именно Пегги. Теперь за ней охотится и СНР, и Левиафан. Удастся ли агенту Картер уйти от преследования?
Бывшие коллеги успешно поймали Пегги и вовсю ее допрашивают, но она на удивление стойко держится и отказывается раскрывать им свои зловещие планы. Может, потому, что никаких планов и нет? В такую версию агенты поверить пока не готовы. На помощь агенту Картер приходит Джарвис — с признанием мистера Старка, в котором тот раскаивается и принимает вину за произошедшее на себя. Такого шага со стороны Говарда, конечно, никто не ожидал — даже он сам. Между тем, доктор Ивченко ведет свою игру, и чтобы поиграть с ним, надо просто сфокусироваться.
Агенты обнаруживают результат эксперимента доктора Ивченко и быстро понимают, что это лишь проба пера. Действительной целью доктора, как можно предположить, станет Таймс-сквер, ведь сегодня — День победы, и сотни тысяч жителей Нью-Йорка вышли на праздничную прогулку. Но как найти доктора и Дотти прежде, чем они нанесут удар? Кажется, что предложить решение может лишь поистине блестящий ум, и теперь у них как раз есть один такой — ведь мистер Старк пришел сдаться с повинной.
Пегги должна отправиться из Нью-Йорка в Лос-Анджелес для особого опасного задания. Но даже когда она находит, новых друзей, новый дом, возможно, даже новую любовь - она все же собирается выяснить, какая угроза замаскирована за яркими огнями послевоенной голливудской жизни для тех, кого она поклялась защищать.
Пегги ближе знакомится с женой Джарвиса Анной и с новой девушкой шефа Сузы Вайолет, а между делом узнает больше о нулевой материи, которую доктор Уилкс изучает в «Изодин Энерджи». Расследование продолжается, и даже бывшие соратники предлагают хозяину компании Кэлвину Чедвику забыть о научной революции и сфокусироваться на предвыборной гонке, предварительно избавившись от лаборатории и излишне говорливых сотрудников вроде доктора Уилкса. Однако жена Кэлвина, похоже, отступать от проекта вовсе не собирается.
В поисках правды о нулевой материи, Пегги вступает в конфронтацию со своим начальством. Обнаруживается энергичный Говард Старк.
Агент Картер и SSR узнают, что есть больше, чем просто симпатичное лицо звезды Голливуда Уитни Фроста, самого опасного противника Пегги.
Пегги предстоит сверхсложное задание, выполнение которого должно спасти жизни целого региона. Она должна найти способ предотвратить взрыв атомной бомбы, которая может уничтожить всю Калифорнию.
Когда Пегги понимает, что нуждается в помощи, спасая Вилкс, она обращается к противнику за помощью; Уитни пытается управлять Нулевой Материей.
Поскольку Пегги готовит спасательную миссию, Уитни охотиться на еще более темную силу; и Джарвис узнает, что не должен давать обещания, которые он не может сдержать.
Пегги и Соуза предлагают сделку с Уитни Frost, в то время как SSR получает помощь от Говарда Старка, который может служить ключом к ликвидации нулевой Материю.
Пегги отчаянно пытается спасти доктора Вилкеса с помощью опасного плана, который должен остановить Уитни Фрост. Но Томпсон совершает необдуманный поступок, который может разрушить все.
Ховард, Джейсон и Кимберли торопятся, чтобы найти способ вновь открыть портал и отправить Нулевую Материю обратно туда, откуда она пришел ... и получают помощь от неожиданного союзника.